ইতিহাস ও ধ্রুপদী শিল্পকলা বিভাগটি মাদারীপুর মিউজিয়ামের বৃহত্তম কিউরেটরিয়াল বিভাগ। ইতিহাস ও ধ্রুপদী শিল্পকলা বিভাগের সংগ্রহভুক্ত নিদর্শনসমূহের মধ্যে রয়েছে প্রাগৈতিহাসিক যুগের বিভিন্ন নিদর্শন, প্রত্নতাত্ত্বিক গুরুত্ব বহনকারী মৃৎশিল্প ও অন্যান্য নিদর্শন, পাথরের তৈরি ভাস্কর্য ও স্থাপত্যশিল্পের নিদর্শন, তামা, ব্রোঞ্জ ও কাসার তৈরি ভাস্কর্য, পোড়ামাটির ফলক, লেখমালা, মুদ্রা, অলংকার, পাণ্ডুলিপি, দলিলপত্র, অনুচিত্র, লিপিকলা, প্রতিকৃতি, বরেণ্য ব্যক্তিবর্গের স্মৃতি নিদর্শন এবং বাংলাদেশের মুক্তিযুদ্ধের সাথে সম্পর্কযুক্ত নিদর্শনসমূহ। বিভাগের নিদর্শনসমূহের মধ্যে এককভাবে মুদ্রার সংখ্যা সবচেয়ে বেশি। সংগৃহীত মুদ্রাভাণ্ডারে বাংলাদেশ ও ভারতীয় ইতিহাসের বিভিন্ন সময়কালের স্বর্ণ, রৌপ্য ও তাম্র মুদ্রা রয়েছে। এই বিভাগে রয়েছে পাথর, ধাতু ও কাঠের তৈরি ভাস্কর্যের এক বিরাট সম্ভার, যার মধ্যে রয়েছে বাংলা কলাশিল্পের অনেক মূল্যবান ভাস্কর্য। লেখমালা ও তাম্রশাসনের এক উল্লেখযোগ্য সংগ্রহভাণ্ডারও এই বিভাগে রয়েছে। মুদ্রা ও পদক এবং লিপি সংক্রান্ত যে সংগ্রহভাণ্ডার বিভাগে রয়েছে তা বাংলার প্রচীন ও মধ্যযুগীয় ইতিহাস চর্চায় অত্যন্ত গুরুত্বপূর্ণ। ইতিহাস ও ধ্রুপদী শিল্পকলা বিভাগের মূল কাজ হলো নিদর্শন সংগ্রহ, সংরক্ষণ ও তথ্য সংগ্রহ।